Responses of Soil Microbial Communities to Land Use Changes in the Napahai Plateau Wetlands
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摘要:目的 探明高原湿地不同土地利用方式下土壤理化性质的改变对微生物群落结构及多样性的影响，为纳帕海高原湿地土地利用管理提供理论依据。方法 以人类活动干扰下形成的放牧草地和耕地为研究对象，以自然沼泽湿地为对照，运用Illumina高通量测序技术比较不同土地利用方式下土壤微生物群落结构和多样性特征，并采用Mantel test分析土壤理化环境改变对土壤微生物群落的影响。结果 ① 相较于自然沼泽湿地，耕作与放牧显著降低了土壤含水量、有机质、全氮和速效氮，却提高了全磷、碳氮比和容重（P < 0.05）。② 耕作和放牧显著增加土壤细菌与真菌α多样性（P < 0.05），三种利用方式间β多样性差异显著（P < 0.01）。③ 耕作和放牧显著改变细菌和真菌群落结构，其中耕作使变形菌门、厚壁菌门和绿弯菌门相对丰度显著增加21.07% ~ 123.61%，酸杆菌门、放线菌门和芽单胞菌门显著减小62.7% ~ 75.29%；耕作使子囊菌门、担子菌门、接合菌门相对丰度显著减小71.33% ~ 96.47%，未分类真菌门相对丰度显著增加722.97%；放牧使细菌浮霉菌门和疣微菌门增加57.46%、179.12%，却使变形菌门、芽单胞菌门和拟杆菌门显著减少16.23% ~ 67.16%（P < 0.05）。放牧使担子菌门和子囊菌门相对丰度分别增加34.57%、105.94%，而使未分类的真菌门和接合菌门显著分别减少45.66%、93.90%。④ Mantel test分析表明，土壤含水量、有机质、全氮是影响细菌和真菌多样性的主要因子，而土壤磷、钾和pH是影响土壤细菌和真菌群落结构的主控因子。结论 耕作与放牧主要引起湿地旱化、土壤碳氮养分降低及全磷含量提高，从而导致湿地土壤微生物代谢类型的组成改变及多样性增加。Abstract:Objective This study aimed to explore the effects of the alterations in soil physicochemical properties on microbial structure and diversity driven by the land-use changes, thus providing a theoretical basis for land use management of the Napahai Plateau wetlands.Method The Illumina high-throughput sequencing technology was applied to determine the composition and diversity of soil microbial communities across the different land-use patterns (i.e., grazing grassland, cultivated land, and a natural swamp wetland (CK)). A Mantel test was also utilized to reveal the impacts of the changes in soil physicochemical environments on microbial communities.Result ① In contrast to natural swamp wetland, tillage and grazing activities significantly reduced soil water content, organic matter, and total nitrogen and available nitrogen, but increased total phosphorus, carbon to nitrogen ratio, and bulk density (P < 0.05). ② Tillage and grazing activities significantly increased the α-diversities of soil bacterial and fungal communities (P < 0.05), and the β-diversity was different between the three land-use types (P < 0.01). ③ Tillage and grazing activities significantly changed soil bacterial and fungal structures. Tillage increased the relative abundances (21.07%-123.61%) of Proteobacteria, Firmicutes and Chlorobacteria, while those of Acidobacteria, Actinobacteria, and Gemmatimonadetes decreased by 62.7%-75.29%. Tillage reduced the relative abundances (71.33%-96.47%) of Ascomycetes, Basidiomycetes, and Zygomycetes, while those of unclassified fungi increased by 722.97%. Grazing activities increased the relative abundances of Verrucomicrobia (57.46%) and Planctomycetes (179.12%), but reduced those (16.23%-67.16%) of Proteobacteria, Bacteroidetes and Gemmatimonadetes (P < 0.05). Grazing activities significantly increased the relative abundances of Basidiomycetes (34.57%) and Ascomycetes (105.94%), while they decreased the abundances of Zygomycetes (93.90%) and unclassified fungi phylum (45.66%). ④ The results from Mantel test showed that soil water content, organic matter, and total nitrogen were the main factors determining the changes in soil microbial diversity, while soil phosphorus, potassium and pH were the drivers of the alterations in bacterial and fungal structures.Conclusion Tillage and grazing activities primarily increased wetland draining and total phosphorus concentration, and decreased soil carbon and nitrogen nutrients, which led to the change of microbial metabolic-type composition as well as the increase of microbial diversity.
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图 1 研究区样地示意图
Figure 1. Schematic diagram of sample plots in the Napahai plateau wetlands
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图 2 不同土地利用方式土壤细菌（a）和真菌（b）β多样性的PCoA分析
Figure 2. PCoA analysis for the β-diversities of soil bacteria (a) and fungi (b) in different land use modesodes
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图 3 不同土地利用方式土壤细菌（a）、真菌（b）ANOSIM分析
Figure 3. Analysis of β-diversity similarities of soil bacteria (a) and fungi (b) in different land use patterns
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图 4 土地利用方式变化对纳帕海高原湿地土壤微生物群落组成的影响（门水平）
Figure 4. Effects of soil land-use types on soil microbial community composition at phyla level in the Napahai plateau wetlands
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图 5 不同利用方式下土壤微生物LEfSe分析
Figure 5. LEfSe analysis of soil microbial community compositions in different land use patterns
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图 6 土壤理化因子与微生物群落多样性关系的Mantel test分析
Figure 6. Mantel analysis on the relationships between soil physicochemical factors and microbial community diversities
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图 7 土壤理化因子与微生物群落结构关系的Mantel test分析（门水平）
Figure 7. Mantel analysis on the relationships between soil physicochemical factors and microbial community structures at phyla level
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图 8 土壤理化因子与微生物群落结构关系的Mantel test分析（纲水平）
Figure 8. Mantel analysis of the relationships between soil physicochemical factors and microbial community structures at class level
表 1 样地基本情况
Table 1 Basic information of the sampled plots in the Napahai plateau wetlands
利用方式
Land use type样地编号
Sample plot经度
Longitude纬度
Latitude海拔/m
Elevation优势植物
Dominant plant土壤类型
Soil type人为活动干扰
Human interference沼泽湿地 （RW） RW1 99°38′2.63″ 27°53′38.78″ 3260 杉叶藻（Hippuris vulgaris）、
狐尾藻（Myripophyllum spicatum）、
蓖齿眼子菜（P. pectinatus）沼泽土 无干扰 RW2 99°38′19.68″ 27°53′21.84″ RW3 99°38′25.80″ 27°53′6.36″ 放牧草地（GM） GM1 99°38′16.60″ 27°53′43.56″ 3262 大狼毒（Euphorbia jolkinii）、
剪股颖（Agrostis matsumurae Hack. ex Honda）草甸土 放牧 GM2 99°38′36.83″ 27°53′35.08″ GM3 99°38′58.64″ 27°53′10.91″ 耕地（AW） AW1 99°38′29.40″ 27°53′47.80″ 3279 青稞（Hordeum vulgare Linn.var.nudum Hook. f） 耕作土 耕作、施肥 AW2 99°38′41.30″ 27°53′39.20″ AW3 99°38′21.84″ 27°53′16.11″ 
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表 2 纳帕海高原湿地土地利用方式下土壤理化特征
Table 2 Soil physical and chemical characteristics under different land use types in Napahai plateau wetland
项目
Item沼泽湿地
RW放牧草地
GM耕地
AWF值
F ValueP值
P Value含水量 （%） 106.15 ± 0.47 a 20.24 ± 1.52 b 19.99 ± 0.25 b 3079.59 < 0.001 pH值（水土比1∶2.5） 7.92 ± 0.01 a 5.92 ± 0.12 b 7.99 ± 0.05 a 2567.74 < 0.001 有机质 （g kg–1） 138.20 ± 4.29 a 48.63 ± 6.60 b 50.80 ± 3.24 b 13179.58 < 0.001 全氮 （g kg–1） 9.22 ± 0.20 a 1.17 ± 0.04 c 1.74 ± 0.03 b 3103.75 < 0.001 全磷 （g kg–1） 0.64 ± 0.01 c 0.73 ± 0.01 b 1.33 ± 0.09 a 1734.58 < 0.001 全钾 （g kg–1） 10.76 ± 0.36 b 7.38 ± 0.18 c 15.13 ± 1.28 a 322.00 < 0.001 速效氮 （mg kg–1） 627.75 ± 2.29 a 308.92 ± 1.36 b 253.99 ± 1.43 c 39100.35 < 0.001 速效磷 （mg kg–1） 6.78 ± 0.16 b 3.87 ± 0.14 c 38.63 ± 0.51 a 370154.97 < 0.001 速效钾 （mg kg–1） 176.76 ± 0.90 b 104.35 ± 1.44 c 432.45 ± 4.57 a 2491.24 < 0.001 C/N 8.75 ± 0.37 c 24.22 ± 3.29 a 16.88 ± 0.93 b 67.39 < 0.001 容重 （g cm–3） 0.45 ± 0.01 c 1.46 ± 0.01 a 1.17 ± 0.01 b 3424.56 < 0.001 注：表中数据为平均值 ± 标准误，同行不同小写字母表示不同土地利用类型差异显著（P < 0.05）。
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表 3 土地利用方式变化对纳帕海高原湿地土壤微生群落α多样性的影响
Table 3 Effect of soil land use change on alpha diversity of soil microbial communities in the Napahai plateau wetlands
土壤微生物
Soil microorganism利用方式
Land use typeOTU Shannon指数
Shannon indexSimpson指数
Simpson indexACE指数
ACE indexChao1指数
Chao1 index细菌 RW 4056 ± 8.00 c 6.18 ± 0.01 c 0.0137 ± 0.00019 a 5658.01 ± 4.88 c 5374.08 ± 13.62 c GM 5452 ± 16.84 b 6.99 ± 0.05 b 0.0043 ± 0.00014 b 7077.42 ± 13.99 b 6707.21 ± 22.33 b AW 5642 ± 13.67 a 7.14 ± 0.02 a 0.0020 ± 0.00015 b 7317.42 ± 33.37 a 6965.22 ± 31.67 a F值 1403.90 89.19 872.47 535.10 378.06 P值 0.000** 0.000** 0.000** 0.000** 0.000** 真菌 RW 364 ± 1.01 c 3.12 ± 0.03 c 0.092 ± 0.0037 a 380.56 ± 0.84 c 379.17 ± 0.68 c GM 513 ± 18.39 b 3.58 ± 0.01 b 0.081 ± 0.00013 b 534.22 ± 0.48 b 522.25 ± 0.23 b AW 653 ± 3.21 a 3.93 ± 0.04 a 0.079 ± 0.0021 b 685.84 ± 1.98 a 671.43 ± 2.02 a F值 62.10 71.13 20.88 18563.15 22548.60 P值 0.000** 0.000** 0.002** 0.000** 0.000** 注：**表示显著性水平为0.01，表中数据为平均值 ± 标准误，同列不同小写字母表示不同土地利用类型差异显著（P < 0.05）。
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表 4 土地利用方式改变对纳帕海高原湿地土壤细菌群落组成的影响（纲水平，相对丰度 > 1%）
Table 4 Effects of soil land-use types on soil bacterial community compositions at class level （> 1%） in the Napahai plateau wetlands
门
Phyla纲
Class相对丰度（%）
Relative abundanceAW GM RW 变形菌门（Proteobacteria） δ-变形菌纲（Deltaproteobacteria） 18.94 ± 0.02 a 10.47 ± 0.03 b 7.19 ± 0.01 c β-变形菌（Betaproteobacteria） 8.59 ± 0.03 a − 7.62 ± 0.04 a α-变形杆菌纲（Alphaproteobacteria） 4.58 ± 0.09 c 7.79 ± 0.01 b 13.06 ± 0.13 a r-变形菌纲（Gammaproteobacteria） 8.18 ± 0.05 a 4.96 ± 0.25 c 5.81 ± 0.10 b 绿弯菌门（Chloroflexi） 厌氧绳菌纲（Anaerolineae） 7.27 ± 0.12 a 2.73 ± 0.06 b 2.77 ± 0.02 b 厚壁菌门（Firmicutes） 梭菌纲（Clostridia） 6.88 ± 0.05 a 1.57 ± 0.02 b 1.38 ± 0.04 b 芽胞杆菌纲（Bacilli） − 2.42 ± 0.03 a 2.29 ± 0.01 a 疣微菌门（Verrucomicrobia） 斯巴杆菌纲（Spartobacteria） − 7.61 ± 0.06 a 酸杆菌门（Acidobacteria） Acidobacteria_Gp7 − 2.32 ± 0.03 a 1.60 ± 0.05 b Acidobacteria_Gp6 2.56 ± 0.09 c 4.73 ± 0.05 b 10.49 ± 0.12 a Acidobacteria_Gp16 1.38 ± 0.02 b − 1.89 ± 0.02 a Acidobacteria_Gp3 − 1.45 ± 0.02 a − Acidobacteria_Gp4 − 6.32 ± 0.04 a 4.98 ± 0.05 b Acidobacteria_Gp1 − 5.32 ± 0.03 a − 拟杆菌门（Bacteroidetes） 拟杆菌纲（Bacteroidia） 5.64 ± 0.05 a − − 鞘脂杆菌纲（Sphingobacteriia） 1.44 ± 0.03 b 1.92 ± 0.01 b 4.59 ± 0.12 a 放线菌门（Actinobacteria） 放线菌纲（Actinobacteria） 2.08 ± 0.02 b 8.20 ± 0.12 a 7.70 ± 0.21 a 浮霉菌门（Planctomycetes） 浮霉菌纲（Planctomycetia） 1.61 ± 0.02 c 6.77 ± 0.01 a 3.69 ± 0.03 b 芽单胞菌门（Gemmatimonadetes） 芽单胞菌纲（Gemmatimonadetes） − 2.73 ± 0.03 b 4.25 ± 0.03 a 未分类 未分类 11.18 ± 0.04 a 5.34 ± 0.02 b 6.62 ± 0.02 b 注：表中“−”表示该菌纲相对丰度 < 1%，表中数据为平均值 ± 标准误，同行不同小写字母表示不同土地利用类型差异显著（P < 0.05）。
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表 5 土地利用方式变化对纳帕海高原湿地土壤真菌群落组成的影响（纲水平，相对丰度 > 1%）
Table 5 Effects of soil land-use types on soil fungal community compositions at class level （> 1%） in the Napahai plateau wetlands
门
Phyla纲
Class相对丰度（%）
Relative abundanceAW GM RW 子囊菌门（Ascomycota） 散囊菌纲（Eurotiomycetes） 3.52 ± 0.92 b 24.96 ± 0.94 a 3.14 ± 0.84 b 粪壳菌纲（Sordariomycetes） 2.11 ± 0.64 c 6.58 ± 1.18 b 22.36 ± 0.96 a 座囊菌纲（Dothideomycetes） 1.88 ± 0.71 c 5.56 ± 0.78 a 4.04 ± 0.90 b 锤舌菌纲（Leotiomycetes） 1.01 ± 0.20 b 1.96 ± 0.77 a 2.01 ± 1.12 a 古菌根菌纲（Archaeorhizomycetes） − 28.47 ± 0.94 a − 子囊菌纲（Ascomycetes） − 3.24 ± 1.29 a 1.60 ± 0.57 b 担子菌门（Basidiomycota） 担子菌纲（Basidiomycota） − 16.65 ± 0.98 a − 伞菌纲（Agaricomycetes） − 2.84 ± 0.83 b 11.79 ± 0.90 a 银耳纲（Tremellomycetes） − − 2.97 ± 1.00 a 未分类 未分类 87.06 ± 1.28 a 8.69 ± 1.20 c 50.95 ± 1.22 b 注：表中“−”表示该菌纲相对丰度 < 1%，表中数据为平均值 ± 标准误，同行不同小写字母表示不同土地利用类型差异显著（P < 0.05），最大平均数标记为a。
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